Một số đoạn của I-35 tại Oklahoma City đã được xây năm 1953, trước khi Hệ thống Xa lộ Liên tiểu bang được lập ra.[7] Đoạn đi qua thành phố Norman, Oklahoma được khánh thành tháng 6 năm 1959. Tại Moore, xa lộ thông xe gồm hai phần: nữa phía bắc nối Moore đến Oklahoma City thông xe tháng 1 năm 1960, nữa phía nam nối Moore đến Norman thông xe vào tháng 6 năm 1967.[8]

I-35 đi qua tiểu bang Oklahoma phần lớn chạy song song với Quốc lộ Hoa Kỳ 77. Phần nhiều là do nỗ lực của các thị trấn Wynnewood, Paoli, và Wayne đấu tranh đòi giữ I-35 gần sát Quốc lộ Hoa Kỳ 77 như có thể. Đây là một thành công vì có lời đe dọa từ thống đốc Henry Bellmon muốn xây một xa lộ thu phí hơn là xây I-35. Lập pháp tiểu bang cũng ngăn cản sử dụng tiền tiểu bang để xây xa lộ liên tiểu bang nếu như nó cách quốc lộ Hoa Kỳ hơn 1 dặm (1,6 km).[9]

I-35 được hoàn thành tại tiểu bang Oklahoma năm 1971 khi những đoạn của xa lộ liên tiểu bang này chạy qua Quận Carter và Quận Murray được thông xe.[7]

Đoạn cuối cùng của I-35 (như dự tính ban đầu) được mở là tại trung bắc tiểu bang Iowa nằm giữa Mason City và Quốc lộ Hoa Kỳ 20 gần Iowa Falls. Đoạn này bị trì hoãn vì có một số tranh cãi. Ban đầu, I-35 được dự tính chạy theo đường của Quốc lộ Hoa Kỳ 69 từ Des Moines cả đường đến ranh giới tiểu bang Minnesota. Tuy nhiên, cộng đồng thương mại của Mason City vận động hành lang để xa lộ được dời gần hơn đến thành phố của họ. Ngày 1 tháng 9 năm 1965, con đường được đổi lại chạy song song với Quốc lộ Hoa Kỳ 65 qua phía bắc tiểu bang Iowa. Việc này làm cho xa lộ gần Mason City nhiều hơn. Tuy nhiên điều này tạo nên một đoạn đường chéo dài đi qua Quận Wright và Quận Franklin. Các nông gia địa phương phản đối vì các nông trại của họ bị cắt thành các mãnh hình tam giác. Kết quả là xảy ra tranh tụng khiến cho I-35 bị trì hoãn vài năm. Tòa án bác bỏ đơn kiện của các nông gia vào tháng 11 năm 1972 và đoạn cuối cùng của I-35 được phép tiến hành xây dựng và sau đó thông xe năm 1975. Một trong những mảnh cuối cùng thách đố đã xảy ra tại thành phố Faribault, Minnesota. Khoảng gần 25 năm, xa lộ I-35 chạy ngang qua thị trấn này và người lái xe phải đối diện với một số đèn giao thông. Năm 1975, xa lộ chạy quanh thành phố Faribault là nơi mà ngày nay người lái xe thật sự có đến 3 lối ra để ghé vào thành phố miền nam này của Minnesota.

Cầu Paseo trên sông Missouri tại Kansas City, Missouri được thay thế bằng Cầu Christopher S. Bond vào tháng 12 năm 2010.[10]

Vấn đề gây tranh cãi về "Siêu xa lộ NAFTA"

Dự án xa lộ thu phí có tên là "Hành lang Liên-Texas" bao gồm một xa lộ được đề nghị, chính yếu chạy song song với I-35 từ biên giới Mexico lên đến ranh giới tiểu bang Oklahoma.[11] Đã có bất đồng lớn rằng liệu siêu xa lộ song song này sẽ gây ảnh hưởng gì đến Xa lộ Liên tiểu bang 35 về mặc giao thông, bảo trì và thương mại.

Hành lang Liên-Texas lần đầu tiên được thống đốc tiểu bang Texas là Rick Perry đề nghị vào năm 2002. Nó bao gồm một xa lộ rộng 1.200 foot (366 mét) mà trên xa lộ này các hệ thống dẫn điện, dầu lửa và nước cũng như đường sắt và dây cáp quang được láp đặt dọc theo nó.[12] Tháng 7 năm 2007, Dân biểu Duncan Hunter thành công trình lên một tu chính án đối với Nghị quyết Hạ viện Hoa Kỳ số 3074, nghiêm cấm Bộ Giao thông Hoa Kỳ sử dụng quỹ liên bang để tham gia vào các hoạt động của "Hiệp đồng Thịnh vượng và An ninh Bắc Mỹ" (Security and Prosperity Partnership of North America). Hunter phát biểu rằng: "Chẳng may, có rất ít điều hiểu biết về Siêu xa lộ NAFTA. Tu chính án này sẽ cung cấp cho quốc hội cơ hội để thực thi việc giám sát xa lộ mà vẫn còn là một đề tài nghi vấn và không chắc chắn, và phải chắc chắn rằng nền an ninh và an toàn của chúng ta sẽ không bị đem ra làm thỏa hiệp để quảng bá cho lợi ích thương mại của những quốc gia láng giềng của chúng ta."[13] Người đồng nhiệm dân biểu và cũng là ứng cử viên tổng thống Ron Paul đã đưa vấn đề này ra công chúng trong một cuộc tranh luận của đảng Cộng hòa trên CNN-YouTube vào tháng 12 năm 2007. Trong cuộc tranh luận đó, ông đã phản bác khái niệm này và gọi nó là Siêu xa lộ NAFTA theo tên của Hiệp định Thương mại Tự do Bắc Mỹ (NAFTA). Giống như Hunter, ông cho rằng xa lộ này nằm trong mục đích tối thượng là thành lập một Liên bang Bắc Mỹ.